ABSTRACT. Key words: Thyroidectomy; Recurrent Laryngeal Nerve; Neck.

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1 Artigoi Original Variação anatômica do nervo laríngeo inferior: forma não recorrente Anatomic variation of the inferior laryngeal nerve: non-recurrent form Adriana Torres da Silva 1 Sávio Lana Siqueira 2 Márcio Arruda 3 Resumo Introdução: O nervo laríngeo inferior é o ramo do nervo vago responsável pela inervação sensitiva da membrana mucosa da laringe abaixo das pregas vocais e pela inervação motora de todos os músculos da laringe, exceto o cricotireóideo. Esse nervo origina-se a diferentes níveis nos dois lados do corpo. Objetivos: Descrever a anatomia do nervo laríngeo inferior e sua relação com a glândula tireoide, bem como suas variações e suas respectivas implicações cirúrgicas, em especial a forma em que há ausência de recorrência. Método: Dissecação bilateral da região cervical de 106 cadáveres formolizados (101 do sexo masculino e 5 do sexo feminino), totalizando 212 nervos laríngeos inferiores estudados, no laboratório de Anatomia Humana da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais entre os anos de 1992 e 2012, além de revisão bibliográfica. Resultados: Obtivemos uma incidência de 0,47% de ausência de recorrência do nervo laríngeo inferior, visto que foi identificado apenas um caso nos 212 nervos dissecados, sendo que este estava presente à direita. Conclusão: A partir deste estudo, pudemos concluir que a apresentação não recorrente do nervo laríngeo inferior é uma rara variação anatômica, mais comum em indivíduos do sexo feminino e presente na maioria das vezes do lado direito do pescoço. É de extrema importância o conhecimento das variações de apresentação do nervo laríngeo inferior pelo cirurgião que realiza operações cervicais, devido ao fato de que a presença de formas variantes do nervo aumenta o risco de sua lesão iatrogênica. ABSTRACT Objective: To describe the anatomy of the inferior laryngeal nerve and its relationship with the thyroid gland and its variations and respective surgical implications. We ll discuss in special the nonrecurrent form of the inferior laryngeal nerve. Method: Bilateral dissection of the cervical region of 106 cadavers (101 of the male sex and 5 of the female sex) in the laboratory of Human Anatomy of Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais between the years of 1992 and 2012, with 212 studied nerves. A bibliographic review was performed too. Results: We ve found an incidence of 0, 47% of the non-recurrent form of the inferior laryngeal nerve, because we ve identified just one case in the 212 dissected nerves and, in this case, the nerve was present in the right side of the neck. Conclusions: With this study, we could conclude that the non-recurrent presentation of the inferior laryngeal nerve is a rare anatomic variation, more common in persons of the female sex and it is presente in the most cases in the right side of the neck. The knowledge of the presentation s variations of the laryngeal inferior nerve is extremely important to the surgeons that do cervical surgeries, because of the fact that variant forms of the nerve raise the risk of its iatrogenic lesions. Key words: Thyroidectomy; Recurrent Laryngeal Nerve; Neck. Descritores: Tireoidectomia; Nervo Laríngeo Recorrente; Pescoço. INTRODUÇÃO O nervo laríngeo inferior é o ramo do nervo vago responsável pela inervação sensitiva da membrana mucosa da laringe abaixo das pregas vocais e pela inervação motora de todos os músculos da laringe, exceto o cricotireóideo. Esse nervo origina-se a diferentes níveis nos dois lados do corpo. Usualmente, o nervo direito origina-se anteriormente à primeira parte da artéria subclávia e passa em torno desse vaso. O nervo esquerdo origina-se no tórax, sobre o lado esquerdo do arco da aorta e passa em torno dele, atrás da inserção do ligamento arterioso. Ambos os nervos ascendem no sulco traqueoesofágico, medialmente ao lobo correspondente da glândula tireoide¹. A denominação recorrente deve-se à sua disposição anatômica, 1) Acadêmica do 5º ano do curso de graduação em Medicina da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais (FCMMG). Monitora da disciplina de Anatomia. 2) Doutor em Cirurgia pela Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG). Professor de Anatomia da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais (FCMMG). Professor de Cirurgia da Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP). 3) Cirurgião de Cabeça e Pescoço. Professor Coordenador da Disciplina de Anatomia da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais (FCMMG). Instituição: Departamento de Anatomia, Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais (FCMMG). Belo Horizonte / MG - Brasil. Correspondência: Adriana Torres da Silva - Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais - Departamento de Anatomia - Alameda Ezequiel Dias, Santa Efigênia Belo Horizonte / MG Brasil CEP: Telefone: (+55 31) , ramal adri_ana_torres@hotmail.com Artigo recebido em 16/08/2013; aceito para publicação em 01/09/2013; publicado online em 23/12/2013. Conflito de interesse: não há. Fonte de fomento: não há. 220 e Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.42, nº 4, p , outubro / novembro / dezembro 2013

2 já que é uma alça do nervo vago que recorre inferiormente à artéria subclávia do lado direito e inferiormente ao arco aórtico do lado esquerdo. A lesão do nervo laríngeo inferior é uma das mais frequentes e importantes causas de morbimortalidade em tireoidectomias. O conhecimento de seu caminho e relações anatômicas é essencial para que se evitem lesões desse nervo². A chance de lesão é maior durante procedimentos cirúrgicos envolvendo a região cervical, devido ao completo desconhecimento de variações anatômicas desse nervo por parte do cirurgião ou a dificuldades técnicas em reconhecer e preservar a integridade da estrutura 3. O nervo laríngeo inferior está relacionado intimamente com a artéria tireóidea inferior, podendo situar-se anterior ou posteriormente a ela, ou ainda entre seus ramos. Isso faz com que a lesão desse nervo possa ocorrer durante cirurgias sobre a glândula tireoide. As principais consequências da lesão do nervo laríngeo inferior são afonia e desconforto respiratório. Este estudo tem como objetivo descrever a anatomia do nervo laríngeo inferior e sua relação com a glândula tireoide, bem como suas variações e suas respectivas implicações cirúrgicas. Discutiremos em especial a apresentação não recorrente do nervo laríngeo inferior. interno do nervo laríngeo superior em relação com a artéria tireóidea superior. Um estilete foi passado ao longo do lado da traqueia, permitindo a identificação do nervo laríngeo inferior, evidenciando sua relação com a glândula tireoide e com a artéria tireóidea inferior. Foi realizada ainda revisão bibliográfica a partir de artigos científicos indexados em bases de dados como LILACS, PUBMED e BIREME, além de livros sobre o assunto. RESULTADOS A incidência do nervo laríngeo inferior em sua forma não recorrente encontrada em nosso estudo foi de 0,47%, uma vez que apenas 1 dos 212 nervos laríngeos inferiores dissecados apresentava-se em sua forma não recorrente. Neste caso, o cadáver era do sexo feminino e o nervo não recorrente estava presente à direita e possuía trajeto horizontal ascendente, em íntima relação com os vasos tireóideos inferiores, posteriormente à artéria carótida comum direita. O nervo então perfurava a membrana cricotireóidea posteriormente à glândula tireoide, ao nível do istmo (Figura 1) (Tabela 1). MATERIAL E MÉTODO Este estudo foi realizado no Centro de Preparação de Peças e Pesquisas Anatômicas (CPPPA), da disciplina de Anatomia da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais (FCMMG). O trabalho foi aprovado pelo CPPPA e pela Disciplina de Anatomia. O protocolo de pesquisa envolvendo cadáveres foi aprovado seguindo a lei nº 8501/1992, que dispõe sobre a utilização de cadáver não reclamado, para fins de estudos ou pesquisas científicas e de acordo com os princípios éticos do CPPPA. Foi realizada a dissecação de 106 cadáveres formolizados (101 do sexo masculino e 5 do sexo feminino) no laboratório de Anatomia Humana da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais entre os anos de 1992 e A região cervical foi dissecada bilateralmente em todos os cadáveres integrantes da pesquisa, sendo estudada uma amostra total de 212 nervos laríngeos inferiores. O método de dissecação utilizado foi descrito por Mizeres e Gardner (1988) e consistiu de remoção da cútis do pescoço a partir de uma incisão retilínea longitudinal na linha média do pescoço realizada com bisturi nº 3, lâmina 15. A tela subcutânea da pele foi divulsionada com bisturi e tesoura romba. Em seguida, o músculo platisma foi rebatido em direção à mandíbula. Os músculos infra-hióideos foram dissecados, sendo que os músculos esterno-hioideo e esterno tireóideo foram seccionados para expor a glândula tireoide. Os lobos e o istmo foram dissecados, bem como seus vasos sanguíneos. O istmo foi seccionado e foram identificados os ramos externo e Figura 1. Desenho esquemático que evidencia o aspecto do nervo laríngeo inferior não recorrente encontrado em nossas dissecações. Tabela 1. Resumo dos nervos dissecados. Nº de nervos dissecados por sexo Forma de apresentação dos nervos Masculino Feminino Recorrente Não recorrente Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.42, nº 4, p , outubro / novembro / dezembro

3 DISCUSSÃO Anatomia do nervo laríngeo inferior O nervo laríngeo inferior inerva a membrana mucosa da laringe, abaixo das pregas vocais e todos os músculos da laringe, exceto o cricotireóideo. Na maior parte, suas fibras são derivadas da parte crânica do nervo acessório. Na raiz do pescoço, o nervo laríngeo inferior se origina do nervo vago e retorna em direção ao pescoço. No lado direito, o nervo emerge por baixo da artéria subclávia, enquanto no lado esquerdo ele é emitido ao redor do arco da aorta 4. O nervo recorrente direito deixa o tronco do vago para contornar ao redor da artéria subclávia. No lado esquerdo, o vago descende entre as artérias carótida comum e subclávia, anterior ao ducto torácico. Na parte superior do mediastino, o nervo cruza o frênico. No mesmo local, o nervo cruza a raiz da artéria subclávia e o arco da aorta. Abaixo do arco da aorta, passa dorsal ao brônquio principal esquerdo e divide-se em ramos. O recorrente esquerdo contorna ao redor do arco aórtico 5. Ambos os nervos recorrentes ascendem no interior de um sulco, ou próximo a ele, entre a traquéia e o esôfago (todavia o nervo pode estar lateral à traquéia), medial ao lobo correspondente da glândula tireóide. Na altura do primeiro ou do segundo anel da traquéia, o nervo inferior dá origem a um ramo sensitivo para a laringofaringe 1. O nervo laríngeo inferior passa profundamente à borda inferior do constritor inferior da faringe, junto com a artéria laríngea inferior, e penetra na laringe através da articulação cricotireóidea 6. Durante o período embrionário, o nervo laríngeo inferior é o nervo do sexto arco branquial e está associado com as artérias do sexto arco arterial. Os ramos dorsais dos seis arcos arteriais e o quinto arco arterial não formam estruturas representativas, fazendo com que o nervo laríngeo inferior se situe livremente no quarto arco arterial. O quarto arco arterial no lado direito se torna a artéria subclávia direita e no lado esquerdo se torna o arco da aorta. Isso explica a variabilidade de trajeto desse nervo nos dois lados do corpo 7. O nervo laríngeo inferior origina-se a diferentes níveis nos dois lados do corpo, uma disposição que se correlaciona com o desenvolvimento dos arcos aórticos no embrião (raramente o nervo pode passar diretamente para a laringe sem recorrer) 1. O nervo laríngeo inferior pode estar intimamente relacionado com a glândula tireóide, porém provavelmente nunca envolvido na sua substância glandular normal. O nervo laríngeo inferior está intimamente relacionado com a artéria tireóidea inferior, porém suas relações são variáveis: o nervo ou seus ramos podem ser posteriores ou anteriores, ou situarem-se entre os ramos da artéria. Além disso, as disposições nos dois lados do corpo são raramente similares. Antes de entrar na laringe, o nervo divide-se em dois ou mais ramos, porém a disposição das fibras nestes ramos é variável: o ramo para o cricoaritenóideo posterior é dado no interior da laringe. O nervo recorrente passa profundamente à borda inferior do constritor inferior da faringe, juntamente com a artéria laríngea inferior, e entra na laringe através da juntura cricotireóidea. Ele se comunica com o nervo laríngeo interno 1. Os ramos do nervo laríngeo inferior são: ramos cardíacos para o plexo cardíaco, comunicações para o simpático, ramos traqueal e esofágico (para a membrana mucosa e musculatura), ramos para o constritor inferior e vários ramos terminais para a laringe 1. Forma não recorrente do nervo laríngeo inferior O nervo laríngeo inferior não-recorrente, desta forma, geralmente se associa a anomalias anatômicas das artérias subclávias. Em alguns indivíduos, a artéria subclávia direita é retroesofageana devido a alterações no período embrionário, explicando assim a ausência de recorrência do nervo laríngeo inferior predominantemente no lado direito do pescoço 3. Relatos na literatura ainda associam a presença do nervo laríngeo inferior não recorrente à uma desordem vascular embriológica, conhecida como artéria lusória, em que o quarto arco arterial aórtico é anormalmente absorvido 8. O nervo laríngeo inferior não recorrente é uma rara variação anatômica. Três tipos dessa variação são descritos na literatura: o tipo I origina-se diretamente do nervo vago e caminha em íntima relação com os vasos do pedículo superior da glândula tireóide; já o tipo II pode ser agrupado em dois subtipos: o tipo IIa, que possui um trajeto transversal, paralelo e acima do tronco da artéria tireóidea inferior e o tipo IIb, que possui um trajeto paralelo, abaixo ou entre os ramos da artéria tireóidea inferior (Figura 2) 10,9. Figura 2. Representação esquemática dos tipos mais comuns do nervo laríngeo inferior não recorrente descritos na literatura, Sciumè , e Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.42, nº 4, p , outubro / novembro / dezembro 2013

4 A forma não recorrente do nervo laríngeo inferior geralmente está presente do lado direito e está associada a origem anômala da artéria braquiocefálica 11. Estudos feitos a partir de autópsias demonstram que o nervo laríngeo inferior está usualmente localizado dorsolateralmente ao ligamento de Berry, a uma distância média de 3 mm. Existem relatos, no entanto, onde o nervo passa póstero-medialmente ou através do ligamento 11. Portanto, durante operações da glândula tireóide, faz-se necessária a dissecação látero-medial do ligamento de Berry após a identificação do nervo laríngeo inferior, já que o segmento cranial do nervo pode estar medial ao ligamento 12. A lesão do nervo laríngeo inferior constitui, juntamente com o hipoparatireoidismo, a principal causa de morbidade no pós-operatório de operações da tireoide. Essa lesão apresenta diferentes índices de incidência de acordo com a literatura (variando de 0,33% a 5%) 9. Estudo realizado por Castro Jr, Ferreira, Mesquita et al 9, com 1200 tireoidectomias totais revelou uma incidência do nervo laríngeo inferior não recorrente de 0,41% (foram identificados apenas cinco casos). Dos casos identificados, em todos o nervo não recorrente estava presente à direita. Em nosso estudo obtivemos uma incidência de 0,47% visto que foi identificado apenas um caso nos 212 nervos dissecados, sendo que este estava presente também à direita. A variação encontrada por nós se assemelha ao tipo IIb descrito na literatura, uma vez que o nervo encontrava-se paralelo à artéria tireóidea inferior, com trajeto horizontal ascendente, penetrando na membrana cricotireóidea ao nível do istmo da glândula tireóide. A presença de variações anatômicas relacionadas à disposição do nervo aumenta o risco de ocorrência de lesão durante procedimentos cirúrgicos envolvendo a glândula tireoide. A identificação dessas variações é possível de ser feita por métodos de imagem no pré-operatório, porém esse procedimento não é comum. Por causa da íntima relação anatômica estabelecida entre a glândula tireóide e os nervos laríngeos a lesão destes nervos é uma complicação conhecida em operações da tireóide. A paralisia do nervo laríngeo inferior pode ocorrer em caráter temporário ou definitivo 13. Os mecanismos de lesão do nervo laríngeo inferior incluem tração completa ou parcial, contusão, dano térmico, secção, ligadura inadvertida, dentre outros 14. A incidência de lesão do nervo laríngeo inferior encontrada na literatura é estimada em torno de 1% em diferentes centros que realizam operações da tireóide quando estas são realizadas por experientes cirurgiões de cabeça e pescoço. Essa incidência é maior quando a tireoidectomia é realizada por um cirurgião menos experiente ou quando o motivo de sua realização é um tumor maligno agressivo 15. O princípio básico para se evitar a lesão inadvertida de qualquer estrutura vital durante uma cirurgia consiste em uma clara identificação prévia de todas as estruturas anatômicas. A exposição rotineira do nervo laríngeo inferior durante operações da tireóide demonstra a redução do índice de lesão desse nervo. De modo controverso, quando o nervo não é claramente identificado, o risco de lesão é de três a quatro vezes maior 14. Lesão do nervo laríngeo inferior A secção unilateral do nervo laríngeo inferior resulta em uma paralisia de todos os músculos intrínsecos da laringe, com exceção do cricotireóideo. A prega vocal move-se medialmente (frequentemente para uma posição paramediana) devido à ação do cricotireóideo. A voz é rouca, embora este efeito possa ser mascarado pela prega não atingida, que cruza o plano mediano para se encontrar com a outra paralisada. Na paralisia bilateral do nervo laríngeo inferior, as pregas vocais estão amiúde paramedianas ou medianas (fenda glótica), a voz é reduzida a um sussurro rouco, e a dificuldade respiratória é evidente. A secção de ambos os recorrentes e do nervo laríngeo superior externo (o último inervando o cricotireóideo) conduz ao que é denominada posição intermediária ou cadavérica (intermediária entre as posições para medianas e abduzidas). Exames de videolaringoestroboscopia podem ser utilizados no pós-operatório para se avaliar a mobilidade das pregas vocais, verificando-se assim sua integridade funcional 3. CONCLUSÃO A partir deste estudo, pudemos concluir que a apresentação não recorrente do nervo laríngeo inferior é uma rara variação anatômica, mais comum em indivíduos do sexo feminino e presente na maioria das vezes do lado direito do pescoço. É de extrema importância o conhecimento das variações de apresentação do nervo laríngeo inferior pelo cirurgião que realiza operações cervicais, devido ao fato de que a presença de formas variantes do nervo aumenta o risco de sua lesão iatrogênica. Esse conhecimento, aliado a técnica cirúrgica apurada, permite a identificação de variações anatômicas e a prevenção de lesões inadvertidas do nervo laríngeo inferior cujas consequências podem comprometer a qualidade de vida do paciente. REFERÊNCIAS 1. Gardner E, Gray DJ, O Rahilly R. Anatomia: estudo regional do corpo humano, 4ª ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; p Campos BA, Henriques PRF. Relashionship between the recurrent laryngeal nerve and the inferior thyroid artery: a study in corpses. Rev Hosp Clin Fac Med S Paulo. 2000; 55(6): Miranda JA, Sartini AL, Borges MHC. Nervo Laríngeo Inferiror Não- Recorrente: Relato de Caso. Arq. Int. Otorrinolaringol. 2006; 10 (4): Hiatt JL, Gartner LP. Anatomia Cabeça & Pescoço. 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5 6. Teixeira LMS. Nervos do Pescoço. In: Petroianu A. Anatomia Cirúrgica. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; p O Neill JP, La Femina J, Kraus D, Shaha AR. The nonrecurrent laryngeal nerve in thyroid surgery. Word Journal of Endoc Surg. 2011; 3(1): Miranda JA, Sartini AL, Borges MHC. Nervo Laríngeo Inferiror Não- -Recorrente: Relato de Caso. Arq. Int. Otorrinolaringol. 2006; 10 (4): Castro Jr FM, Ferreira LAA, Mesquita GJG, Silva UO, Leite WP, Macêdo GEC, Macedo MSR, Sobreira CGH. Nervo laríngeo inferior não recorrente. Rev Bras Cir Cabeça e Pescoço. 2007; 36(2): Sciumè C, Geraci G, Pisello F, Li Volsi F, Facella T, Licata A, Modica G. Non recurrent laryngeal nerve: personal experience. II nervo ricorrente che non recorre: Esperienza personale. GChir. 2005;26(11-12): Moalem J, Clark OH. How to avoid Injury of inferior laryngeal nerve. Pearls and Pitfalls in Head and Neck Surgery. 2008; Casal D, Peças A, Sousa D, Rosa-Santos J. A non-recurrent inferior laryngeal nerve in a man undergoing thyroidectomy: a case report. Journal of Medical Case Reports. 2010;386 (4). 13. Chaudhary IA, Masood SR, Majrooh MA, Malhi AA. Recurrent laryngeal nerve injury: an experience with 310 thyroidectomies. J Ayub Med Coll Abbottabad. 2007;19 (30): Zakaria, HM, Awad NAA, Kreedes ASA, Al Mulhim AMA, Sharway MAA, Hadi MA, Al Sayyah AA. Recurrent Laryngeal Nerve Injury in Thyroid Surgery. Oman Medical Journal. 2011; 26 (1): Moalem J, Clark OH. How to avoid Injury of inferior laryngeal nerve. Pearls and Pitfalls in Head and Neck Surgery. 2008; e Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.42, nº 4, p , outubro / novembro / dezembro 2013